El territorio de Timaukel fue poblado, desde tiempos precolombinos, por el pueblo Selk'nam, que utilizaban sus praderas como sitio de caza de guanacos. Sin embargo, la llegada de colonos europeos y chilenos desde la segunda mitad del siglo XIX y el desarrollo de la actividad ganadera, fue mermando drásticamente la población originaria. A comienzos del siglo XX, durante el genocidio selknam, los dueños de las grandes haciendas ganaderas propiedad de la Sociedad Explotadora de Tierra del Fuego, mandaban a realizar matanzas coletivas de selknams, hasta provocar su completa extinción.
La comuna, antiguamente llamada Bahía Inútil, fue creada el 30 de diciembre de 1927. La reformulación comunal del 26 de octubre de 1979 modificó los límites comunales y creó la comuna de Timaukel y en 1988 se trasladó la capital comunal desde Timaukel a Villa Cameron, localidad fundada en honor al administrador de la Estancia "Caleta Josefina", propiedad de la Sociedad Explotadora de Tierra del Fuego, el neozelandés Alexander A. Cameron,1 quien es sindicado como uno de los responsables del exterminio del pueblo selknam.
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